Efectos del sueño sobre la memoria y la generalización

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Leandro Castelluccio

Una versión en inglés de este ensayo se encuentra en el siguiente link.

¿Cuál es el papel del sueño en la memoria y en la capacidad de generalización? ¿El sueño promueve el aprendizaje? ¿Tiene un efecto en nuestra capacidad para generalizar el conocimiento? ¿La falta de sueño afecta la consolidación de la memoria? ¿Y cuál es el papel de las diferentes estructuras cerebrales en estos procesos?

La siguiente revisión es un extracto breve modificado (para ajustarse al ensayo actual) de mi disertación de maestría, donde se examina el papel del sueño en el aprendizaje y la generalización.

Sueño y consolidación de la memoria

El sueño se ha considerado una forma en que el cerebrofortalece la consolidación de la memoria después de un período de aprendizaje (Ekstrand, 1967; Fishbein, 1971; Yaroush, Sullivan, & Ekstrand, 1971). La literatura actual sobre el tema abunda con ejemplos de beneficios relacionados con el sueño en la memoria, en particular, el recuerdo de memorias episódicas ha demostrado ser mejor después del sueño en comparación con la retención obtenida después de un período de vigilia (Plihal & Born, 1997; Ellenbogen , Hulbert, Jiang, & Stickgold, 2009). Además, se ha fomentado que el sueño podría actuar como una herramienta selectiva de la información que se recordará (por ejemplo, Stickgold & Walker, 2013).

De acuerdo con una revisión reciente realizada por Chatburn, Lushington y Kohler (2014), se identificaron 27 estudios en adultos sanos que combinados indican un efecto moderado del sueño para facilitar la memoria asociativa según lo probado en el comportamiento. Estos autores interpretan estos hallazgos como modelos de procesamiento asociativo basados ​​en reactivación. Según ellos, el sueño facilita la “performance” de comportamiento en las medidas de integración de nueva información en los esquemas existentes y la extracción de reglas y conjuntos de información que rigen de manera esencial.

La forma en que el sueño afecta la memoria y la generalización no se comprende bien. La generalización se refiere a una amplia gama de fenómenos mediante los cuales la experiencia pasada se puede aplicar a entornos nuevos (Kumaran, 2012). La literatura no muestra consenso sobre este tema. En primer lugar, la investigación parece validar la opinión de que el sueño de movimiento rápido de los ojos (REM) es importante para estos procesos. Por ejemplo, en un estudio de Sterpenich et al. (2014), las señales de memoria entregadas durante el sueño REM mejoraron los recuerdos precisos subsiguientes. Junto con esto, la investigación ha brindado un amplio apoyo para la “hipótesis de consolidación del sistema activo”, que establece que las reactivaciones espontáneas de los recuerdos recientemente adquiridos durante el sueño contribuyen a su reorganización e integración en las redes de memoria a largo plazo, perdiendo gradualmente su dependencia del hipocampo y estructuras parahipocampales y dependiendo más del neocórtex (Wilson & Mcnaughton, 1994; Skaggs & Mcnaughton, 1996; Peigneux et al., 2004; Frankland & Bontempi, 2005; Diekelmann & Born, 2010). En segundo lugar, la consolidación de la memoria se produce parcialmente a través de la repetición dependiente del sueño de ondas lentas (SWS en inglés) de los patrones de actividad originalmente evocados durante la vigilia (ver en Breton & Robertson, 2014). En tercer lugar, la acumulación de conocimiento general sobre las asociaciones regulares parece implicar la actividad coordinada de las regiones del hipocampo y mediofrontal (ver en Sweegers, Takashima, Fernández, & Talamini, 2014). Un modelo de O’donnell y Sejnowski (2014) afirma que la consolidación y la generalización de los recuerdos se produce en dos pasos, correspondientes al sueño SWS y REM. Durante el paso de SWS, las neuronas en una población post-sináptica se activan a través de los efectos de las entradas de “ondulación de onda aguda” del hipocampo. Además de esto, durante el siguiente paso REM, múltiples patrones de actividad “débiles” se activan secuencialmente en la población pre-sináptica que se propaga a la postsináptica, que corresponde a los patrones de actividad del sueño REM generados corticalmente. Tales patrones provocan la potenciación de sus sinapsis activadas, induciendo la consolidación de la memoria.

Por otro lado, comúnmente se cree que este tipo de adquisición de memorias declarativas se basa en cambios graduales en las estructuras neocorticales. Según McClelland, McNaughton y O’Reilly (1995), el neocórtex aprende lentamente a descubrir la estructura subyacente en conjuntos de experiencias. El sistema del hipocampo permite el aprendizaje rápido de nuevos elementos sin interrumpir esta estructura, y en la reinstalación de nuevos recuerdos los intercala con otros para integrarlos en sistemas de memoria neocortical estructurados. Se sugiere, por lo tanto, que el aprendizaje de información asociativa compleja depende inicialmente de los procesos de codificación dentro de los Lóbulos Temporales Mediales (TML en inglés), especialmente el hipocampo. Posteriormente, las activaciones espontáneas y repetidas de trazas del hipocampo a lo largo del tiempo permiten el aprendizaje neocortical de manera gradual (McClelland, McNaughton, & O’Reilly, 1995). Dicho esto, se ha encontrado que cuando la consolidación de los sistemas se produce en presencia de un conocimiento previo relevante (Bransford, 1979), la asimilación de las nuevas memorias de pares asociados (AP en inglés) en esquemas corticales activados existentes avanza muy rápidamente, y la codificación asociativa de tales AP requiere el hipocampo (Tse et al., 2007), pero también puede implicar codificación cortical simultánea (Tse et al., 2011). Por lo tanto, podríamos suponer que distintos tipos de aprendizaje podrían involucrar en mayor grado al hipocampo o al neocórtex, como lo muestran diferentes formas de aprendizaje, como el mapeo rápido, que parece generar este tipo de cambios corticales rápidos y la adquisición de recuerdos (Atir-Sharon, Gilboa, Hazan, Koilis, & Manevitz, 2015). Este supuesto podría aplicarse a un tipo de aprendizaje bloqueado e intercalado. Asimismo, se podría sugerir que después de un período de consolidación de la memoria (por ejemplo, un intervalo de retención durante la noche), las representaciones de la memoria del hipocampo se volverían más dependientes de las áreas neocorticales.

Todavía hay discrepancias sobre los efectos del sueño en la memoria. Según Jurewicz, Cordi, Staudigl y Rasch (2016), hay un proceso presumiblemente acompañado de descontextualización de la traza de la memoria durante la consolidación, lo que significa una pérdida gradual de la memoria para el contexto de aprendizaje. Esta podría ser una forma en la que el sueño apoya la generalización, mediante una transformación cualitativa de recuerdos episódicos perceptivamente ricos y detallados a un conocimiento semántico más abstracto. Por el contrario, la investigación actual parece validar la opinión de que la disponibilidad de información contextual generalmente facilita la recuperación de la memoria (Jurewicz et al., 2016). Como se muestra en el estudio de estos autores, la recuperación de la memoria mejoró significativamente cuando se restableció el contexto de aprendizaje, en comparación con un contexto diferente. Al contrario de esto, en un estudio realizado por Cairney, Durrant, Musgrove y Lewis (2011), los hallazgos sugieren una reducción relacionada con el sueño en la medida en que el contexto impacta en la recuperación de recuerdos, respaldado por el hecho de que la memoria superior después del sueño se observó cuando el aprendizaje y la recuperación tuvieron lugar en diferentes contextos ambientales. Esto brindaría un apoyo inicial a la posibilidad de que los procesos dependientes del sueño puedan promover una descontextualización de las representaciones declarativas recientemente formadas.

En general, no parece haber ninguna razón convincente para argumentar que el sueño no tenga un efecto en la consolidación de la memoria, dada la gran cantidad de literatura que respalda este hecho, sin embargo, todavía existe un debate sobre el alcance de este efecto, y también sobre cómo el sueño influye en la generalización e integración de la información. En relación con esto, la formación de representaciones conceptuales, que requeriría dos desafíos computacionales clave: integrar información de diferentes modalidades sensoriales y abstraer las regularidades estadísticas entre ejemplares, aunque se cree que están facilitadas por la consolidación de la memoria fuera de línea, parecen ser mejoradas por la vigilia en lugar del sueño (Hennies, Lewis, Durrant, Cousins, ​​& Lambon Ralph, 2014). De acuerdo con los resultados del estudio de estos autores, la consolidación de la memoria fuera de línea facilitó el aprendizaje de categorías intermodales, pero la consolidación a través de la vigilia, no a través del sueño, mostró este efecto beneficioso. Más aún, según un estudio de Sweegers y Talamini (2014) en el que los sujetos pudieron extraer regularidades complejas de múltiples memorias asociativas y usarlas en una tarea de generalización, el desempeño en esta tarea aumentó a lo largo de un período de 4 horas de post-aprendizaje, pero no se observaron efectos diferenciales de los estados de sueño y vigilia durante este intervalo. Además, los beneficios del sueño en la memoria no parecen ser consistentes para todas las tareas y en todo tipo de períodos de tiempo. Según Schönauer, Grätsch y Gais (2014), las tareas de aprendizaje de pares de palabras, sílabas y secuencias motoras se benefician del sueño durante el primer día después de la codificación, en comparación con la vigilia diurna o nocturna. Pero el rendimiento en la vigilia se recupera después de otra noche de sueño. En este estudio, si bien la falta de sueño antes de recordar no afecta el rendimiento y, por lo tanto, la fatiga no puede explicar adecuadamente la falta de efectos a largo plazo, se plantea la hipótesis de que el hipocampo podría servir como amortiguador durante el intervalo de retención, y la consolidación se produce durante el sueño posterior.

Finalmente, vale la pena señalar que parece haber una interacción entre la vigilia y el sueño en la consolidación de la memoria. En un estudio de Gregory et al. (2014), en el que se utilizó la resonancia magnética funcional de conectividad (fcMRI en inglés) para examinar si los cambios inducidos por la tarea en la conectividad en estado de reposo se correlacionan con la mejora del rendimiento después del sueño, se encontró que los procesos fisiológicos inmediatamente después del aprendizaje se correlacionan con la mejora del rendimiento dependiente del sueño, sugiriendo que el cerebrodespierto en reposo prepara recuerdos de experiencias recientes para su posterior consolidación durante el sueño. Tanto el fcMRI como el grupo de control del sueño mostraron una mejora significativa en el desempeño de una tarea de secuencia motora, mientras que el grupo de control de vigilia no lo hizo. En el grupo fcMRI, el aumento de la conectividad en la corteza de motor bilateral después del entrenamiento de tareas motoras se correlacionó con la mejora del día siguiente. Ellos plantean la hipótesis de que el aumento de la conectividad procesó las nuevas memorias para la consolidación dependiente del sueño. En relación con esto, las reactivaciones mediante las cuales se supone que la consolidación de la memoria se materializa en modificaciones sinápticas y celulares en los circuitos cerebrales (mediante la cual la memoria se codifica inicialmente), ocurren tanto durante la vigilia como en el sueño, lo que permite la distribución de información a lugares y entornos adicionales, integrándola en el conocimiento existente (Dudai, Karni, & Born, 2015). En líneas similares, Bridge y Voss (2014) verificaron si el enlace a través del episodio ocurre preferentemente para el contenido de memoria que actualmente está “activo”, encontrando que la memoria para caras era mejor cuando se probaba en las escenas de fondo originales, lo que indica que el contenido del episodio original estaba vinculado con las caras de la condición activa.

Mecanismos por los cuales el hipocampo puede mantener la generalización

Existe una distinción entre dos mecanismos diferentes mediante los cuales el hipocampo puede soportar la generalización (Zeithamova, Schlichting, & Preston, 2012): (i) un mecanismo basado en la codificación, que crea representaciones superpuestas que capturan relaciones de orden superior entre diferentes elementos, que puede vincular unidades de información similares en el punto de codificación (por ejemplo, Howard & Kahana, 2002; Shohamy & Wagner, 2008); y (ii) un mecanismo basado en la recuperación, que computa efectivamente estas relaciones en el punto de recuperación, a través de un mecanismo recurrente que permite la interacción dinámica de múltiples códigos episódicos separados por patrones (Kumaran & McClelland, 2012; DeVito, Kanter, & Eichenbaum, 2010). La generalización en este sentido se relaciona con la forma en que la información se codifica o representa en el cerebro, que captura estas relaciones de orden superior de los elementos que se aprenden. Como señala Kumaran (2012), la actividad de reproducción del hipocampo durante el sueño puede, en ciertas condiciones, ser “generalizada” por naturaleza, lo que refleja el aprendizaje de episodios secuenciales. Esta visión parece basarse en el supuesto de que existen códigos neuronales comunes que se superponen para episodios relacionados. Teniendo esto en cuenta, según Kumaran (2012), no se piensa que el hipocampo esté involucrado en todas las formas de generalización, en particular en la categorización o la generalización de estímulos. No obstante, está involucrado en tareas en las que el desempeño exitoso depende de la capacidad de apreciar la relación entre los elementos discretos presentados en un conjunto de experiencias relacionadas.

Aunque se ha observado que el hipocampo es compatible con la generalización basada tanto en la codificación como en la recuperación, no está claro qué condiciones podrían determinar qué mecanismo se utiliza principalmente. No obstante, recientemente se ha sugerido que las asociaciones con un aprendizaje intenso se generalizan mediante un mecanismo basado en la codificación y las asociaciones que se aprenden con poca intensidad se generalizan mediante un mecanismo basado en la recuperación (Zeithamova, Schlichting, & Preston, 2012). Con base en este argumento subyacente, podríamos esperar que dos tipos de aprendizaje (bloqueado e intercalado) generen diferentes representaciones en el cerebroque luego alterarían la forma en que se produce la generalización a partir de estas representaciones subyacentes. 

Sueño y generalización

Ha habido un debate no concluyente sobre los efectos del sueño en la generalización, aunque hay una literatura en rápido crecimiento sobre el tema. Por un lado, estos dos procesos parecen estar vinculados, como lo sugiere el hecho de que el sueño afecta la generación de memoria falsa a través de la generalización semántica durante la consolidación de la traza de la memoria, o a través de la función de recuperación del sueño que afecta los procesos de control cognitivo de recuperación (Diekelmann, Born, & Wagner, 2010).

Existe un creciente apoyo a la afirmación de que el sueño tiene un efecto de mejora en la generalización (Pace-Schott, Germain, & Milad, 2015; Horváth et al., 2016; Friedrich, Wilhelm, Born, & Friederici, 2015; Earle & Myers, 2015 ; Batterink, Oudiette, Reber, & Paller, 2014; Javadi, Tolat, & Spires, 2015; Batterink & Paller, 2015). A pesar de esto, varios autores apoyan un efecto positivo de la vigilia pero no del sueño en la generalización (por ejemplo, Werchan & Gómez, 2014; Hennies et al., 2014). En una posición intermedia, otros no encontraron evidencia de diferencias entre las condiciones de vigilia y sueño en la generalización (por ejemplo, Sweegers & Talamini, 2014; Davidson, Carlsson, Jönsson, & Johansson, 2016).

Un argumento avanzado para explicar estas diferencias es que muchos de estos estudios analizan la generalización en diferentes grupos de edad. Según Gómez y Edgin (2015), basándose en la trayectoria extendida del desarrollo del hipocampo, se argumenta que se esperan transiciones en la naturaleza del aprendizaje dependiente del sueño. Estos autores revisaron una serie de estudios que muestran cambios en la naturaleza del aprendizaje dependiente del sueño en la primera infancia, con el sueño facilitando la generalización en los bebés, pero mejorando la memoria precisa en lugar de eso, después de los 18-24 meses de edad.

Una forma en que el sueño podría afectar a la generalización es mediante la consolidación de representaciones. Sin embargo, Fenn, Margoliash y Nusbaum (2013), por ejemplo, compararon directamente la consolidación de la memoria y el aprendizaje generalizado mediante una única tarea de identificación de voz. Mostraron que el entrenamiento en un gran conjunto de estímulos novedosos resultó en un aprendizaje generalizado sustancial, y el sueño restauró el rendimiento que se había degradado después de 12 horas de vigilia. El aprendizaje de memoria resultó principalmente después de entrenar con un pequeño conjunto de estímulos repetidos. El rendimiento también se degradó después de 12 horas de vigilia pero no se restauró con el sueño. Además, tal desempeño fue significativamente peor 24 horas después del entrenamiento de memoria. Esto sugeriría una disociación funcional entre los mecanismos de consolidación para el aprendizaje de memoria y el aprendizaje generalizado.

No está del todo claro si el sueño afecta al rendimiento de la misma manera en diferentes tipos de aprendizaje, dadas las diferentes representaciones y mecanismos que intervienen en cada caso, ni si el sueño puede afectar la asociación directa o generalizada de la misma manera.

Referencias

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